Sie wurde 1678 auf Initiative der Familie Grimani eingeweiht und war damals als Theater San Giovanni Crisostomo bekannt. Dank des Erfolges der Oper, die zu dieser Zeit eingeführt wurde, genoss sie sofort ein hohes Ansehen.
Das Interieur des Theaters und seine architektonischen Elemente wurden im frühen 20. Jahrhundert wieder hergestellt, als sie vom Ingenieur Mario Felice Donghi entworfen wurden.
Der in Tempera auf Leinwand mit Gold- und Silberfäden gemalte Vorhang ist wirklich wunderschön.